Las bronconeumonías verminosas de los pequeños rumiantes están ocasionadas por diversos géneros y especies de las familias Dictyocaulidae y Protostrongylidae que, a menudo, coexisten en un mismo animal.
Al igual que sucede con otras parasitosis, los ganaderos no suelen prestar demasiada atención a las infecciones por nematodos pulmonares debido a que, por lo general, son procesos crónicos que no causan bajas y cursan con sintomatología poco evidente.
Sin embargo, presentan una elevada morbilidad, lo que implica importantes pérdidas económicas indirectas; además, favorecen la entrada y la acción de otros agentes infecciosos al disminuir la resistencia del hospedador, provocando retraso en el crecimiento, pérdidas de peso y fertilidad y desvieje prematuro, entre otros.
Estos nematodos, además de poseer ciclos biológicos externos e internos distintos, muestran diferencias marcadas respecto a su localización en el aparato respiratorio, su acción patógena y su sensibilidad a los antihelmínticos (Tabla 1).
Los adultos de Dictyocaulus filaria, especie que parasita a los pequeños rumiantes domésticos, se encuentran en tráquea, bronquios y bronquiolos (Figura 1).
El ciclo biológico de D. filaria es directo, por lo que los rumiantes se infectan al ingerir Larvas 3 con el pasto.
Los adultos de los protostrongílidos se localizan en el parénquima pulmonar y pequeños bronquiolos de pequeños rumiantes (Figura 2) y necesitan completar su ciclo larvario en un molusco terrestre (caracoles y babosas), en los que se desarrollan las Larvas 3 infectantes.
A diferencia de Dictyocaulus y otros muchos nematodos, los protostrongílidos no provocan el desarrollo de inmunidad protectora, por lo que la infección tiende a ser acumulativa a lo largo de la vida del animal y por ello los animales adultos, por regla general, están más parasitados que los jóvenes (Díez-Baños et al., 2003).
Los ritmos de eliminación de Larvas 1 en las heces son discontinuos, pues dependen de diversos factores epidemiológicos.
La mayor parte de los estudios relativos a la epidemiología de las bronconeumonías verminosas en pequeños rumiantes se refieren a la influencia de factores intrínsecos como la edad, sexo o raza o a las condiciones ambientales de las áreas en las que pastan los animales; solo unos pocos han introducido elementos relacionados con las prácticas de manejo (López et al., 2011).
Con objeto de ampliar el conocimiento sobre la influencia de diversos factores relacionados con el manejo de los rebaños (tamaño de granja, proximidad a otros rebaños, antiparasitarios empleados, incorporación de animales de otras granjas, cuarentenas, tipo de cama, limpieza, rotación de pastos, abonado con estiércol, rebaño puro o mixto, etc.) sobre la prevalencia e intensidad de eliminación de los nematodos broncopulmonares se han analizado 253 rebaños de carne en semiextensivo distribuidos por toda la comunidad gallega.
El 51,8% de los rebaños analizados se encontraban infectados por protostrongílidos con una intensidad media de eliminación de 32,8 (±63,7 larvas por gramo de heces-lpg), mientras que la prevalencia por D. filaria fue del 11,8%, con una intensidad de 18,9 (±91,1 lpg).
Estos resultados demuestran que los protostrongílidos están ampliamente extendidos en los rebaños gallegos, lo que necesariamente implica repercusiones negativas sobre la rentabilidad de los mismos, y ponen de manifiesto la escasa eficacia de los programas de desparasitación que se llevan a cabo en la práctica totalidad de los rebaños y que están dirigidos fundamentalmente al control de los nematodos gastrointestinales.
De todos los factores estudiados, el análisis de regresión logística señaló la proximidad a otras explotaciones (< 2km) y el tipo de rebaño (ovino/caprino/mixto) como los principales factores de riesgo que condicionan la prevalencia tanto por protostrongílidos como por D. filaria; además, la incorporación de animales nuevos a la explotación supone un factor predisponente para la infección por D. filaria.
La densidad de explotaciones en una determinada zona condiciona la presencia de este tipo de nematodos, de modo que los rebaños cercanos (menos de 2 km) a otras granjas poseen casi el doble de riesgo (Odds Ratio=1,82) de resultar positivos a protostrongílidos que los que se encuentran aislados.
Los rebaños en pastoreo semiextensivo salen todos los días al pasto y se estabulan por las noches en instalaciones muy próximas a los poblados, por lo que suelen recorrer los mismos trayectos que los rebaños vecinos.
No debemos olvidar que la infección por protostrongílidos se produce al ingerir moluscos terrestres muy abundantes en las zonas marginales de los pastos y en la vegetación de zonas de paso de los animales.
En el Noroeste de España son numerosas las especies de caracoles y babosas que actúan como HI (hospedadores intermediarios) adecuados y permanecen activos durante todo el año, por lo que la infección de los pequeños rumiantes es posible en cualquier época (Díez-Baños et al., 1999); además, la infección de los moluscos por larvas de protostrongílidos no afecta a su actividad ni aumenta su mortalidad. En el caso de D. filaria, el riesgo asociado a la densidad de rebaños también es significativo, pero menor (OR=0,44) que el observado para los protostrongílidos.
Las cabras son mucho más propensas que las ovejas a las infecciones por protostrongílidos (Figura 3), si bien estas últimas son más sensibles a sus efectos patógenos.
Por ello, y en relación con el tipo de explotación, los rebaños puros de cabras presentan casi 20 veces más riesgo de estar infectados por estos nematodos (OR= 17,2).
Por otra parte, en los rebaños mixtos (Figura 4), las ovejas poseen 4 veces más riesgo (OR=4,2) que las que se mantienen en rebaños puros; esto confirma la importancia epidemiológica de las cabras en la contaminación de los pastos con larvas de protostrongílidos y en consecuencia en la posterior infección de los ovinos.
Por el contrario, los ovinos presentan una probabilidad 13,4 veces mayor de estar parasitados por D. filaria que las cabras, y los rebaños mixtos poseen 8,7 veces más riesgo de estar infectados por D. filaria que los integrados solo por cabras.
No debemos olvidar que D. filaria resulta más patógeno para los caprinos.
Estas diferencias pueden estar motivadas por los hábitos de pastoreo de ambos rumiantes. La preferencia de los ovinos por la vegetación herbácea incrementa la probabilidad de ingerir L3 de D. filaria, mientras que el pastoreo menos selectivo de las cabras facilita la ingestión de moluscos. El pastoreo mixto o combinado de ovejas y cabras favorece que la especie menos receptiva, para cada parásito, se infecte debido a una mayor contaminación del medio y, por tanto, presente mayores prevalencias.
La incorporación de animales nuevos a los rebaños constituye una potencial vía de entrada de nuevas infecciones.
Las granjas que introducen animales poseen un riesgo de estar parasitados por D. filaria 4,8 veces mayor que los que no lo hacen.
La mayor parte de las granjas introducen machos para evitar la consanguinidad en sus rebaños y, aunque, en general, el número de animales introducidos es bajo, su efecto puede verse reflejado de forma significativa tanto en la prevalencia como en la intensidad de eliminación.
Otros factores como la rotación de pastos, realizar cuarentenas, limpiar los establos más de 2 veces al año o sacar los corderos al pasto disminuyeron la prevalencia por ambos nematodos broncopulmonares, si bien el efecto no fue estadísticamente significativo.
Respecto al número de larvas eliminadas con las heces de los animales, el análisis de varianza señaló la presencia de cabras en los rebaños como el factor principal que influye en la intensidad de eliminación de los protostrongílidos. Al igual que ocurría con la prevalencia, las cabras eliminan un número significativamente superior de larvas de protostrongílidos, por lo que constituyen una importante fuente de contaminación del medio. Debido a las bajas tasas de eliminación de D. filaria en la mayor parte de los rebaños, ninguno de los factores estudiados influyó de forma significativa en la intensidad de eliminación.
En Galicia, los programas sanitarios en granjas comerciales incluyen, por lo general, un tratamiento antihelmíntico sistemático en primavera y/o otoño que emplea el albendazol como principal principio activo (61,5%), seguido por la ivermectina (25,7%) y el levamisol (12,6%).
En general, las pautas empleadas para el control de los nematodos gastrointestinales también presentan buena eficacia frente a D. filaria pero no consiguen controlar las poblaciones de protostrongílidos (López et al., 2010); para aumentar su eficacia se recomienda incrementar la dosis o repetir el número de aplicaciones (Deplazes et al., 2016). Además, la eficacia del tratamiento frente a los protostrongílidos adultos depende de la especie implicada y su localización.
Hace más de 3 décadas en Galicia era muy común encontrar infecciones mixtas por varias especies de protostrongílidos, siendo Neostrongylus linearis, Muellerius capillaris y Cystocaulus ocreatus las más frecuentes, sin embargo, en la última década, coincidiendo con la generalización de los programas de desparasitación, se ha apreciado una drástica disminución de la diversidad, con un claro predominio de infecciones únicas por M. capillaris (97,9%).
La selección de esta especie se ha visto propiciada por la localización profunda de los adultos en el parénquima pulmonar, que los hace menos accesibles al tratamiento, y por una mayor supervivencia larvaria en las condiciones climáticas del norte peninsular (Díez-Baños et al., 1999; 2003).
CONCLUSIONES
1. En las explotaciones positivas a nematodos broncopulmonares debería evitarse el pastoreo mixto de cabras y ovejas, ya que las cabras incrementan el riesgo de infección por protostrongílidos en las ovejas y, estas últimas, el riesgo de infección por D. filaria en las cabras.
2. La notable prevalencia de M. capillaris y la aparente falta de eficacia de los programas de desparasitación actuales frente a este nematodo aconsejan:
- Detectar, mediante análisis coprológicos individuales, a los animales con niveles de eliminación más elevados y retirarlos de los rebaños para disminuir la contaminación del medio.
- Establecer pautas de desparasitación más eficaces frente a M. capillaris en los rebaños positivos a este nematodo, seleccionando cuidadosamente el producto, la dosis y la frecuencia de administración.
3. Los bajos porcentajes de infección y eliminación larvaria de D. filaria en los rebaños recomiendan:
- Realizar análisis coprológicos a todos los animales incorporados al rebaño y tratar a los positivos.
- Tratar a los animales con sintomatología y permitir que el resto desarrolle resistencia inmunitaria.
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