El linfoma en ovino es una patología poco común con una sintomatología inespecífica que puede asemejarse a otras enfermedades, siendo el aumento de tamaño de los nódulos linfáticos en distintas regiones del cuerpo un hallazgo sugestivo de esta patología. La anatomía patológica e inmunohistoquímica son fundamentales para el diagnóstico definitivo, pero, ante la ausencia de tratamiento, la eutanasia es la opción más adecuada, tanto desde el punto de vista económico como para el bienestar del animal.
 A continuación, se presenta un caso clínico de una oveja adulta de raza Lacaune remitida al Servicio Clínico de Rumiantes de la Facultad de Veterinaria de Zaragoza con una grave sintomatología respiratoria, cuyo estudio permitió llegar al diagnóstico definitivo. |
ANAMNESIS: INDICIOS DE UNA ENFERMEDAD EN LA SOMBRA
En octubre de 2023, el Servicio de Experimentación Animal (SEA) de la Universidad de Zaragoza remitió al Servicio Clínico de Rumiantes (SCRUM) de la Facultad Veterinaria de Zaragoza una oveja adulta de raza Lacaune, de aptitud lechera y seis años de edad.
El animal presentaba una evidente sintomatología respiratoria que comprometía su vida. La oveja se encontraba estabulada permanentemente en un lote, en régimen intensivo, dentro de las instalaciones del SEA en la Facultad de Veterinaria.
 Ante la sospecha de un cuadro neumónico, se inició un tratamiento. Sin embargo, el empeoramiento clínico y la gravedad que presentaba el animal obligaron a su remisión para un estudio más completo. |
SIGNOS CLÍNICOS: PISTAS QUE CORTAN EL ALIENTO
A su llegada, el animal fue sometido a una exhaustiva exploración clínica.
DIAGNÓSTICO: ATANDO CABOS EN LA INVESTIGACIÓN CLÍNICA
Diagnóstico diferencial
1. Patologías que afectan a las vías respiratoria altas
La sintomatología que presentaba el animal, en especial la marcada disnea inspiratoria, orientaba el diagnóstico hacia una patología respiratoria de vías altas. En base a esta sospecha, se incluyeron varias patologías en el diferencial:
Rinitis Crónica Proliferativa (RCP), causada por Salmonella enterica subsp. diarizonae serovar 61:k:1,5,(7) (Meehan et al., 1992).
Esta patología individual, provoca una inflamación progresiva de los cornetes nasales ventrales, caracterizada por disnea inspiratoria, ronquidos y secreción nasal mucosa densa que puede ser unilateral o bilateral. En ocasiones, pueden observarse los nódulos linfáticos regionales aumentados.
Basándose en la experiencia y la clínica, parecía la opción más factible y, debido a la gravedad del cuadro, se tomó una muestra y se procedió a tratar al animal frente a ello con antiinflamatorios y marbofloxacino, tratamiento de elección frente a este agente (Rubira et al., 2019).
Oestrosis, miasis cavitaria causada por las larvas de la mosca Oestrus ovis, considerada la rinitis más importante y prevalente en áreas geográficas cálidas y secas (Gracia et al., 2010).
Suele estar asociada a la cría en condiciones extensivas o de pastoreo, siendo una patología colectiva, de rebaño (Lucientes et al., 1998). Los animales presentan descarga nasal mucosa o purulenta, incluso hemorrágica (Gracia et al., 2010).
Adenocarcinoma Nasal Enzoótico (ANE), tumor contagioso causado por un betaretrovirus conocido como ENTV (Enzootic Nasal Tumor Virus) que afecta a ovejas (ENTV-1) y cabras (ENTV-2).
Esta patología provoca una transformación neoplásica de las células epiteliales secretoras del cornete etmoidal, dando lugar a disnea inspiratoria, descarga nasal serosa continua e, incluso, exoftalmos y deformación craneal debido al crecimiento del tumor (De las Heras et al., 2003; Walsh et al., 2013).
Rinopatía obstructiva asociada al hongo Pseudopithomyces chartarum, una patología colectiva caracterizada por disnea inspiratoria causada por una obstrucción nasal crónica, total o parcial, a nivel de las narinas, además de una hepatopatía (De las Heras et al., 2022).
2. Patologías que afectan a las vías respiratoria bajas
De forma simultánea, la tos fuerte y productiva parecía indicar también afección en vías respiratorias bajas, por lo que el diferencial incluyó también otras patologías como:
Complejo Respiratorio Ovino (CRO), causado por bacterias como Mannheimia haemolytica, Pasteurella multocida, Bibersteinia trehalosi y Mycoplasma spp que actúan de manera oportunista (Lacasta et al., 2019).
Adenocarcinoma Pulmonar Ovino (APO), un tumor pulmonar causado por el retrovirus ovino Jaagsiekte (JSRV), miembro de la familia Retroviridae (De las Heras et al., 2005; Griffiths et al., 2010) que da lugar a cuadros graves en fases avanzadas, con secreción nasal y severa dificultad respiratoria.
Neumonía gangrenosa, causada generalmente por la inhalación de cuerpos extraños y posterior reacción cuando estos se alojan en el pulmón (Lacasta et al., 2019).
Neumonía verminosa o neumonía granulomatosa, enfermedad producida por nematodos pulmonares, aunque es más típica de de sistemas de producción no intensivos.
3. Patologías que ocasionan linfadenomegalia generalizada
El animal presentaba una linfadenomegalia generalizada, lo que podría sugerir la presencia de procesos sistémicos, como:
Infección generalizada o abscesos.
Neoplasias, como el linfoma multicéntrico, caracterizado por el aumento de tamaño de los linfonodos (Johnstone y Manktelow, 1978).
Linfadenitis caseosa superficial, causada por la bacteria Corynebacterium pseudotuberculosis.
La linfadenomegalia también se observó a nivel de la ubre, lo que, sumado a los hallazgos en la palpación de la ubre y la aptitud lechera del animal, no permitía descartar la presencia de mamitis de etiología bacteriana (Smith et al., 2015).
Pruebas complementarias realizadas
Se realizó una hematología en la que se observó una anemia microcítica e hipocrómica acompañada de neutrofilia, eosinopenia, linfopenia y trombocitopenia, lo que era sugestivo de un proceso inflamatorio crónico o neoplásico.
También se realizó un estudio termográfico debido al valor diagnóstico de esta prueba en el diagnóstico de procesos respiratorios en vías altas (Ferrer et al., 2021).
La termografía evidenció la presencia bilateral de zonas incrementadas de temperatura a nivel de las fosas nasales, tanto en vista frontal como lateral, sugestivas de una inflamación.
 Debido a la clínica y al resultado de las pruebas complementarias, especialmente el de la termografía, se decidió realizar una toma de muestras a nivel nasal para confirmar o descartar la presencia de un cuadro de RCP, principal sospecha.
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Los resultados negativos obtenidos en PCR frente a su agente causal, descartaron dicha enfermedad, motivo por el que se interrumpió el tratamiento antibiótico, manteniéndose el antiinflamatorio debido a la mejoría clínica que presentó el animal tras su aplicación.El animal terminó falleciendo debido a la gravedad del cuadro clínico que presentaba, por lo que se realizó un minucioso estudio postmortem por parte del Departamento de Patología Animal de la Universidad de Zaragoza.
Se observó una hiperemia nasal generalizada acompañada de una masa tumoral de unos 6 cm de diámetro que afectaba a la mucosa nasal de la mitad caudal del cornete ventral y del cornete medio (Imagen 1).
Se observó otra masa de aspecto similar en el linfonodo retrofaríngeo que presentaba linfadenomegalia, de un color blanquecino brillante (Imagen 2).
En la cavidad torácica, los nódulos linfáticos bronquiales y mediastínicos presentaban una linfadenomegalia de aspecto similar rodeando la tráquea (Imagen 3).
En la cara dorsal del lóbulo diafragmático derecho del pulmón también se observaron nodulaciones duras y blanquecinas de unos 2 cm, rodeadas concéntricamente de otras similares, pero de menor tamaño (<0,5 cm) (Imagen 4). Estas nodulaciones profundizaban al corte, siendo macroscópicamente compatibles con un APO o bien con nódulos satélites de las masas observadas en los distintos nódulos linfáticos.
A nivel de la ubre, los nódulos linfáticos mamarios presentaban una acusada linfadenomegalia (25×15 cm aproximadamente) con un aspecto blanquecino brillante a la sección (Imagen 5), aunque la glándula mamaria no mostraba lesiones aparentes.
La histopatología de las masas a nivel nasal y en los nódulos linfáticos reveló que estaban compuestas por un gran número de células de aspecto tumoral, compatibles con linfocitos neoplásicos en patrón sólido que alteraban profundamente la arquitectura tisular normal, siendo un aspecto compatible con un linfoma (Imagen 6).
Por el contrario, los nódulos encontrados en el lóbulo diafragmático del pulmón correspondían a un aumento en el tamaño de los neumocitos tipo 2, lo que indicaba una hiperplasia de la pared alveolar. Además, se observó fibrosis, un notable infiltrado inflamatorio compuesto por macrófagos y otras células, así como zonas de necrosis (Imagen 7), patrón característico del APO.
El linfonodo mamario mostraba también la presencia de linfocitos tumorales que producían la destrucción de los territorios orgánicos y el aumento del mismo denotando la hiperplasia del órgano (Imagen 8). Por otro lado, la glándula mamaria también presentaba una invasión de los linfocitos neoplásicos a pesar de su aspecto macroscópico aparentemente sano.
DIAGNÓSTICO PRESUNTIVO: RECOMPONIENDO EL PUZLE CLÍNICO
El diagnóstico final incluyo la presencia de dos tipos de neoplasia simultáneamente, un APO y un linfoma multicéntrico.
Se realizaron pruebas inmunohistoquímicas para conocer la serie de linfocitos predominante en el linfoma de tal manera que, debido a su reacción con el biomarcador Pax5, presente en las membranas de los linfocitos B, se consideró como un linfoma multicéntrico de tipo B.
PATOGENIA DEL LINFOMA MULTICÉNTRICO
El linfoma multicéntrico es una enfermedad común en especies domésticas como el perro o el bovino de aptitud lechera. Incluso en caprino se ha descrito algún caso esporádico. Sin embargo, en ovino se han descrito muy pocos casos, por lo que se considera como una enfermedad rara.
En pequeños rumiantes los signos clínicos son inespecíficos e incluyen pérdida progresiva de peso, caquexia, apatía, fiebre y disnea (Digrassie et al., 1997; Anjos et al., 2010; Rego et al., 2015), produciéndose el diagnóstico tras el sacrificio y de forma accidental.
No obstante, las biopsias del líquido peritoneal o de los nódulos linfáticos aumentados, donde se puede observar un elevado número de linfocitos inmaduros y degenerados, puede ser útil para el diagnóstico in vivo de este tipo de enfermedades (Santos et al., 2020).
En cuanto a la progresión de los tumores, un estudio de matadero realizado por Jonhstone y Manktelow (1978), en el que se analizaron la localización de los tumores de 22 ovejas con linfoma maligno, encontró que la forma más constante de este linfoma es el aumento de tamaño de los nódulos linfáticos afectados, seguido de la propagación progresiva del tejido neoplásico a otros linfonodos y órganos no linfoides, tal y como se ha visto en este caso en ubre y cornete nasal.
Después de los nódulos linfáticos, el bazo es el segundo órgano más afectado, seguido de su presencia en útero. No obstante, es importante destacar que la propagación a otros órganos a raíz de un linfoma sistémico es muy común, lo que genera un pronóstico muy desfavorable.
| Según los criterios de la OMS, adaptados a especies específicas (Valli et al., 2002), la clasificación histopatológica de un linfoma se basa en:
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Kiser y Löhr (2017) adaptaron dichos criterios a la especie caprina, clasificándose según:
En ovino dichos valores podrían verse ligeramente alterados, pero puede emplearse. |
La distribución topográfica.
Distribución (difusa o nodular).En cuanto a la causa del tumor, la mayoría de casos son espontáneos, con un claro componente genético e inmunogénico (Jonhstone y Manktelow, 1978).
No obstante, existen diversos estudios que relacionan el virus de la leucemia bovina (BLV) con la aparición de linfoma multicéntrico maligno en ovino (Murakami, 1994; Kenyon, 1981). Sin embargo, España es libre de BLV. Por ese motivo, se desconoce una causa inductora concreta de la aparición de la neoplasia en este caso.
Siguiendo con el diagnóstico del animal, es importante destacar que, además del linfoma multicéntrico, se localizaron nódulos duros en el lóbulo diafragmático derecho del pulmón que profundizaban al corte, diagnosticados como APO, un tumor de etiología vírica frecuentemente observado en ovino.
| Es destacable la confluencia de estas dos patologías, no solo por la baja probabilidad de que un animal presente dos procesos neoplásicos simultáneamente, sino porque Di guardo et al. (1992) describieron un caso de similares características, donde se observó APO junto a linfoma multicéntrico en una oveja adulta de dos años. Por tanto, aunque podría tratarse de una coincidencia, podría existir la posibilidad de que pudiera llegar a existir alguna relación entre ambas patologías. |
TRATAMIENTO Y PREVENCIÓN: CERRANDO EL CÍRCULO
El tratamiento frente a este tipo de patologías es inviable a nivel comercial en ovino o pequeños rumiantes. En otras especies domésticas, como el perro, la cirugía y tratamientos quimioterápicos son opciones terapéuticas utilizadas (Toyoda et al., 2023). Incluso, la rabacfosamida ha mostrado buen resultado en esta especie (Imveterinaria 2021).
Actualmente no es posible aplicar estos tratamientos en ganadería, por lo que el sacrificio del animal sigue siendo la medida más adecuada para evitar la progresión clínica y el deterioro del animal.
No es posible aplicar medidas preventivas frente a estos tumores, ya que, al igual que la mayoría de las neoplasias, su aparición está influenciada por características genéticas y ambientales, lo que impide establecer una vía preventiva.
| Este caso pone de manifiesto la complejidad diagnóstica del linfoma multicéntrico en ovinos y la necesidad de un enfoque clínico y patológico detallado. Aunque no existen opciones terapéuticas viables en la especie, su estudio aporta información valiosa sobre una patología poco frecuente, ayudando a mejorar su reconocimiento y abordaje en la práctica veterinaria. |
BIBLIOGRAFÍA
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